Сам Гуггенхайм не был большим специалистом в живописи и скульптуре, поэтому для подбора экспонатов он пригласил художницу и искусствоведа — известную немецкую баронессу Хиллу Рибей фон Энрайнвайзен. С 1939 г. Коллекция фонда располагалась на Манхэттене. Однако с ростом коллекции возникла потребность в более просторных помещениях. В 1943 году Архитектором был выбран Фрэнк Ллойд Райт – легенда американской архитектуры. Строительство закончилось в 1959 году, когда ни Фрэнка Райта, ни Соломона Гуггенхайма не было в живых. В 1992 году была проведена реконструкция и добавлены дополнительные помещения, предусмотренные проектом, и здание приобрело нынешний вид.
Сегодня это футуристического вида здание на Пятой авеню между 88-й и 89-й улицами, в виде перевернутой башни, где зрители на лифте поднимаются на верхний этаж и спускаются по спирали, осматривая экспозицию, считается одним из выдающихся шедевры архитектуры XX века.
Собрание продуктивного музея, интереса хорошое длягала Х.фон Ребай в содружестве с художниками О. Небелем, В. Кандинский и Р. Бауэра в настоящее время считается крупнейшей в мире коллекцией эпохи классического модернизма. Сейчас в нем более 6000 экспонатов. Здесь представлены работы таких мастеров, как Миро, Бекман, Раушенберг, Мондриан, Дж. Бойс, Кокошка, Кандинский, Леже, А. Колдер, Пикассо, Ф. Марк, Дега, Клее, Ротко и другие.
В коллекцию музея также вошли известные ранее коллекции Джастина и Хильды Тангейзер – работы в стиле раннего модернизма, импрессионизма и постимпрессионизма, коллекция скульптур и картин раннего авангарда Катерины Дрейер. Представлены немецкий экспрессионизм из коллекции Карла Нирендорфа, сюрреализм и абстракция из коллекции Пегги Гуггенхайм, концептуальное искусство и минимализм из коллекции Джузеппе Панца ди Бьюмо и многие другие, приобретенные или полученные в дар из коллекции.
В музее вдоль спиральной галереи устраиваются тематические выставки, которые, как правило, становятся событиями в мире искусства. Событиями мирового значения стали такие выставки, как «Африка: искусство континента», открывшиеся в 1996 году, в 1998 году — «Китай: пять тысяч лет» и в 2004 году — «Империя ацтеков.
В июне 2000 г. Министерство культуры России совместно с Фондом Гуттенхайма подписало соглашение, результатом которого стало создание музея «Гуггенхайм – Эрмитаж» в Лас-Вегасе. Цель такого сотрудничества — обмен выставками, чтобы уникальные коллекции двух великих музеев стали доступны как российской, так и американской публике. Будем надеяться, что эта дорога не в один конец….